Une plante et son microbiote rhizosphérique échangent-ils des microARNs pour communiquer ?



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Article dans Trends in Plant Science

Tout au long de leur vie, les plantes interagissent étroitement avec les microorganismes qui les entourent : ceux qui se trouvent dans la graine, puis ceux du sol et de l’air. Ainsi, au cours de leur développement, les plantes acquièrent un certain microbiote, comprenant bactéries, archées, champignons, et autres microorganismes. Ce microbiote peut varier avec les conditions de l’environnement et est spécifique à chaque organe végétal. La rhizosphère, interface entre la plante et son environnement souterrain, est définie comme la portion de sol qui entoure les racines et qui est sous une forte influence de la plante. Dans les sciences végétales et agronomiques, c’est un compartiment très étudié, du fait de son importance pour la nutrition de la plante : absorption des minéraux et de l’eau du sol, par exemple. La rhizosphère constitue également une zone d’interaction avec les microorganismes du sol.

Ces derniers, en échange de biens et de services (produits de la photosynthèse, molécules végétales protectrices…), jouent un rôle essentiel dans la santé des plantes : dans leur développement, leur nutrition et la défense contre les stress biotiques et abiotiques. De par ces services primordiaux, le système plante-microbiote peut être décrit comme un « holobionte », c’est-à-dire une unité biologique qui constitue le résultat d’une co-évolution de l’ensemble des partenaires, formée par un organisme « macrobe » et l’ensemble des « microbes » associés. Cette structure coordonnée nécessite des échanges et des moyens de communication perceptibles par le monde végétal et microbien. Dans la rhizosphère, cette communication interrègne est possible à travers différentes molécules de communication : composés volatiles organiques, phytohormones, molécules de quorum-sensing et bien d’autres (Venturi & Keel, 2016).

Cet article d'opinion propose un canal de communication supplémentaire entre la plante et son microbiote rhizosphérique : via l’échange de microARNs. En effet, les microARNs (ou miARNs) font partie de ces petits ARNs non-codants qui ont pour rôle de réguler l’expression de gènes, dits « cibles ». Par complémentarité de séquences, les miARNs peuvent inhiber la traduction d’un ARNm en protéine : après s’être fixé à l’ARNm, induire sa dégradation directement, ou bien empêcher la lecture de ce dernier par la machinerie de traduction ribosomale.

Chez les animaux, il a été démontré que l’hôte et les bactéries du microbiote intestinal communiquent via des miARNs, contenus dans des vésicules extracellulaires (Liu, et al., 2016 ; 2019). Les miARNs de l’hôte peuvent être incorporés par les bactéries intestinales et influencer leur développement, et ceci de manière spécifique : un miARN peut avoir un effet développemental sur une bactérie, mais pas sur une autre. Ainsi les miARNs jouent sur la composition et l’activité du microbiote intestinal. Les points communs entre le microbiote intestinal et le microbiote racinaire ont été mis en avant par le passé (Ramirez-Puebla, et al., 2013), notamment par leur fonction et leurs interactions avec l’hôte. Tout comme les miARNs dans les intestins, une multitude de miARNs est sécrétée par la plante, dans la rhizosphère, véhiculée dans des vésicules extracellulaires (données pas encore publiées). De plus, il a été montré que les miARNs de plante sont efficacement importés et actifs, à la fois, dans des bactéries du microbiote intestinal, lorsque l’hôte ingère des aliments végétaux (Teng, et al., 2018), et à la fois, dans des phytopathogènes, comme stratégie de défense de la plante (Wang, et al., 2016).

Les miARNs sont donc des candidats à haut potentiel pour une nouvelle voie de communication interrègne : de par leur universalité et leur conservation à travers le vivant, ainsi que leur capacité à circuler entre les partenaires grâce aux vésicules. Ainsi, dans le contexte de co-évolution de l’holobionte plante-microbiote, cet article d’Opinion propose les miARNs comme un des vecteurs de la relation plante-microbiote rhizosphérique : plus précisément, de par la régulation de l’expression génétique, les miARNs de plante seraient potentiellement capables de jouer sur l’activité et la composition de son microbiote. En retour, les microorganismes de la rhizosphère pourraient sécréter des molécules « miARNs-like », qui une fois perçus par la plante, réguleraient des gènes cibles et agiraient sur la fitness de la plante. Ces hypothèses seront investiguées tout au long du projet Rizosfer par l’équipe de recherche d’Abdelhak El Amrani et de Cécile Monard et durant la thèse en cotutelle de Harriet Middleton, avec la participation de Virginie Daburon (CNRS) et Jessica Dozois (INRS), en collaboration avec l’INRS, au Québec et le LRSV, à Toulouse.

 

 

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Figure
: Modèle d’interactions interrègne, dans la rhizosphère, à travers l’échange de vésicules extracellulaire (EVs) contenant des petits ARNs (sRNA)



Référence
Middleton, Harriet, Étienne Yergeau, Cécile Monard, Jean-Philippe Combier, et Abdelhak El Amrani. « Rhizospheric Plant–Microbe Interactions: MiRNAs as a Key Mediator ». Trends in Plant Science, (Octobre 2020), S1360138520302727

 

Références citées

Liu, Shirong, Andre Pires da Cunha, Rafael M. Rezende, Ron Cialic, Zhiyun Wei, Lynn Bry, Laurie E. Comstock, Roopali Gandhi, et Howard L. Weiner. « The Host Shapes the Gut Microbiota via Fecal MicroRNA ». Cell Host & Microbe 19, no 1 (Janvier 2016): 32‑43. https://doi.org/10.1016/j.chom.2015.12.005.

Liu, Shirong, Rafael M. Rezende, Thais G. Moreira, Stephanie K. Tankou, Laura M. Cox, Meng Wu, Anya Song, et al. « Oral Administration of MiR-30d from Feces of MS Patients Suppresses MS-like Symptoms in Mice by Expanding Akkermansia Muciniphila ». Cell Host & Microbe 26, no 6 (Décembre 2019): 779-794.e8. https://doi.org/10.1016/j.chom.2019.10.008.

Ramírez-Puebla, Shamayim T., Luis E. Servín-Garcidueñas, Berenice Jiménez-Marín, Luis M. Bolaños, Mónica Rosenblueth, Julio Martínez, Marco Antonio Rogel, Ernesto Ormeño-Orrillo, et Esperanza Martínez-Romero. « Gut and Root Microbiota Commonalities ». Applied and Environmental Microbiology 79, no 1 (Janvier 2013): 2‑9. https://doi.org/10.1128/AEM.02553-12.

Teng, Yun, Yi Ren, Mohammed Sayed, Xin Hu, Chao Lei, Anil Kumar, Elizabeth Hutchins, et al. « Plant-Derived Exosomal MicroRNAs Shape the Gut Microbiota ». Cell Host & Microbe 24, no 5 (Novembre 2018): 637-652.e8. https://doi.org/10.1016/j.chom.2018.10.001.

Venturi, Vittorio, et Christoph Keel. « Signaling in the Rhizosphere ». Trends in Plant Science 21, nᵒ 3 (Mars 2016): 187‑98. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2016.01.005.

Wang, Ming, Arne Weiberg, Feng-Mao Lin, Bart P. H. J. Thomma, Hsien-Da Huang, et Hailing Jin. « Bidirectional Cross-Kingdom RNAi and Fungal Uptake of External RNAs Confer Plant Protection ». Nature Plants 2, no 10 (octobre 2016): 16151. https://doi.org/10.1038/nplants.2016.151.





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